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ISSN 0001-0944 (Impreso)
Órgano Oficial de la Asociación Dental Mexicana

2022, Número 2

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Rev ADM 2022; 79 (2)


Porphyromonas gingivalis en fluido gingival de pacientes diabéticos tipo 2, y su relación con el control glucémico.

Britos, María Rosenda1; Sin, Solange2; Ortega, Silvia Mercedes3

Idioma: Español
Referencias bibliográficas: 41
Paginas: 85-91
Archivo PDF: 238.05 Kb.


RESUMEN

Introducción: El objetivo de esta investigación fue establecer la prevalencia de Porphyromonas gingivalis en pacientes que padecen diabetes mellitus tipo 2 y evaluar su relación con los estadios de periodontitis y la condición metabólica de la glucosa. Material y métodos: Participaron 50 pacientes de ambos sexos que cumplieron con los criterios de inclusión. El grado de enfermedad periodontal se definió de acuerdo a Papapanou y colaboradores. Se tomaron muestras de fluido gingival en dos sitios más profundos. Porphyromonas gingivalis se detectó por reacción en cadena de la polimerasa (PCR). La compensación metabólica se evaluó midiendo la hemoglobina glicosilada. Resultados: La distribución de los grados de periodontitis en función del control metabólico de la glucemia no presentó significancia estadística (p = 0.8633). De acuerdo a la metodología utilizada la prevalencia de Porphyromonas gingivalis en fluido gingival fue de 30%. No se hallaron diferencias estadísticamente significativas entre la presencia de Porphyromonas gingivalis y el control metabólico de glucemia (p = 0.6997). La presencia de Porphyromonas gingivalis en función de los grados de periodontitis no mostró diferencias estadísticamente significativas (p = 0.5188). Conclusión: La prevalencia de Porphyromonas gingivalis no influye en la diabetes mellitus tipo 2, asimismo el control metabólico de la glucosa y la presencia de enfermedad periodontal se comportan de manera independiente.



INTRODUCCIóN

El estudio del "microbioma humano" adquirió relevancia en la última década y su importancia en el proceso de salud-enfermedad es cada vez más evidente.1 Los seres humanos poseen un "microbioma oral dominado por bacterias anaerobias" que son cruciales para mantener la homeostasis en la cavidad oral. Sin embargo, algunas de estos microorganismos también han sido implicados en enfermedades como la enfermedad periodontal.2,3 La enfermedad periodontal: La periodontitis es una enfermedad multifactorial caracterizada por una respuesta inflamatoria desarrollada por el huésped frente a las bacterias del biofilm microbiano, sus productos y factores de virulencia.4 Estos factores tienen acceso al tejido conectivo y al torrente sanguíneo a través del epitelio dañado de la bolsa periodontal;5 la respuesta inmunológica se caracteriza por la presencia de inflamación gingival, desinserción de las fibras periodontales y resorción de la porción coronal del hueso alveolar de soporte.6 La periodontitis es más frecuente y más prevalente en adultos a partir de los 35 años. El proceso inflamatorio crónico localizado en la cavidad oral puede activar y exacerbar la respuesta inmunoinflamatoria del huésped a nivel local y sistémico.7 La enfermedad periodontal (EP) se consideraría un factor de riesgo en la patogénesis de numerosas enfermedades sistémicas, incluida la diabetes mellitus (DM).8

Diabetes mellitus: la DM es un trastorno de tipo endocrino en el existe una incapacidad de las células del organismo para utilizar la glucosa, caracterizada por una hiperglucemia como consecuencia de un defecto en la secreción, acción de la insulina o ambas condiciones.9,10

La Asociación Americana de Diabetes, 2019,11 con base en la etiología de la diabetes, reconoce cuatro tipos: DM tipo 1, DM tipo 2, DM gestacional y otros tipos específicos (diabetes secundarias al consumo de fármacos, a enfermedades que afectan al páncreas, a endocrinopatías, a infecciones, a trastornos genéticos, etcétera). En la actualidad existe evidencia consistente para señalar que los procesos inflamatorios pueden desempeñar un papel intermediario crítico en su patogénesis. La periodontitis ha sido reconocida como la sexta complicación asociada a DM.12 Entre los parámetros de laboratorio utilizados para el control de estos pacientes disponemos del dosaje de HbA1c (hemoglobina glicosilada). El valor de este metabolito refleja los niveles de glucosa en suero durante 120 días y es una medida del control glucémico. Entre los objetivos para lograr un control glucémico satisfactorio en pacientes con DM tipo 2 se incluye un valor de HbA1c < 7.0%, en pacientes menores de 60 años de reciente diagnóstico y sin comorbilidades importantes, se puede considerar una meta de 6.5% y en el adulto mayor con deterioro funcional importante y/o comorbilidades que limitan la expectativa de vida, se puede considerar una meta de HbA1c hasta 8.0%.13,14

Mecanismos que vinculan la periodontitis con la DM: las bacterias Gram negativas presentes en el surco gingival y sus antígenos, como lipopolisacáridos, enzimas y toxinas, inducen una respuesta inflamatoria a nivel local y la producción de mediadores proinflamatorios como interleucinas (IL), IL-1β, IL-6, prostaglandinas (PG), PGE2, factor de necrosis tumoral TNF-α, ligando de receptor activador para el factor nuclear NFκB (RANKL), proteína C reactiva, metaloproteinasas de la matriz (MMP) como la MMP-8, MMP-9 y MMP-13. Actualmente se plantea la hipótesis de que la periodontitis, aun siendo una infección localizada, propiciaría el establecimiento o exacerbación de un estado proinflamatorio sistémico, y de resistencia a la insulina (RI), considerando a estos pacientes con afectación periodontal como pacientes sistémicamente comprometidos.15 El eslabón que une a la enfermedad periodontal y otras enfermedades sistémicas es la inflamación crónica. La DM y la periodontitis son enfermedades crónicas, ambas comparten una evolución compleja y entre ellas se constituye una relación bidireccional. La incidencia y progresión de la periodontitis está relacionada a un inadecuado control glucémico en pacientes con diabetes.16,17

Porphyromonas gingivalis y su relación con el control glucémico: en la variada ecología microbiana subgingival, algunas especies bacterianas como Aggregatibacter actinomycetemcomitans, Porphyromonas gingivalis, Prevotella spp., Treponema denticola, Tannerella forsythia se asocian al desarrollo y progreso de la enfermedad periodontal.5 P. gingivalis (Porphyromonas gingivalis) es uno de los agentes etiológicos más relevantes en la periodontitis. Posee factores de virulencia que causan la destrucción de los tejidos periodontales, ya sea directa o indirectamente mediante la modulación de la respuesta inflamatoria.18 Puede colonizar e invadir los tejidos y es considerada pieza clave en la transformación de un biofilm dental benigno en una comunidad microbiana patógena al perturbar la inmunidad del huésped y prosperar en condiciones disbióticas.19 Propicia el desarrollo de una respuesta inflamatoria crónica y contribuye con los procesos de destrucción de tejido periodontal y hueso alveolar. Es uno de los microorganismos patobiontes20 mejor documentados, y el conocimiento actual sobre su mecanismo de infección y factores de virulencia confirman su papel como un componente clave en la periodontitis crónica.21 Entre sus factores de virulencia P. gingivalis posee vesículas en la membrana externa que le permiten la liberación de enzimas al exterior, los que adquieren gran relevancia en la patogenia y progresión de la enfermedad periodontal. Seyama y colaboradores22 demostraron en un estudio realizado en modelo murino que las vesículas de membrana de P. gingivalis estaban equipadas con gingipaínas, proteasas que podrían trascolar mediante la circulación sistémica hasta el hígado, alterando el metabolismo de la glucosa contribuyendo a una hiperglucemia sostenida en sangre. Asimismo, Tian y su equipo23 demostraron en un estudio realizado en ratones que la biosíntesis de BCAA (aminoácidos de cadena ramificada) por parte de P. gingivalis desempeña un papel crucial en el desarrollo de resistencia a la insulina, ya que un aumento sérico de aminoácidos de cadena ramificada (BCAA) es un rasgo característico de la resistencia a la insulina.24 Estudios de grandes cohortes evidenciaron valores elevados de BCAA y aminoácidos aromáticos, significativamente asociados con la aparición futura de diabetes25 y enfermedades cardiovasculares.26 Takamura y colaboradores27 demostraron que P. gingivalis puede internalizarse y llegar a las células hepáticas HepG2 y a través de sus gingipaínas inhibir la fosforilación y translocación de FoxO1 (factor de transcripción). Este factor interacciona con elementos de respuesta a insulina situados en los promotores de numerosos genes como los que codifican la fosfoenol-piruvato carboxiquinasa, la principal enzima reguladora de la gluconeogénesis y la glucosa 6 fosfatasa (G6P-asa). En virtud a lo expuesto y considerando que la presencia de P. gingivalis predispone a la producción de sustancias inflamatorias como respuesta inmunológica del huésped y ello conlleva a un mal control metabólico de la glucemia, el objetivo de esta investigación fue establecer la prevalencia de P. gingivalis en pacientes que padecen DM tipo 2 y evaluar si existe relación entre la presencia de dicho microorganismo, los estadios de periodontitis y la condición metabólica del paciente respecto de la glucosa.



MATERIAL Y MéTODOS

Tipo de estudio: se trata de un estudio de tipo descriptivo trasversal, que se llevó a cabo en el Laboratorio de Investigaciones Científicas de la Facultad de Odontología de la Universidad Nacional del Nordeste.

Consideraciones éticas: cada participante fue informado sobre su participación en el proyecto y firmó el consentimiento informado aprobado por el Comité de Bioética de la Facultad de Odontología de la Universidad Nacional del Nordeste. Resolución: 245/16 C.D.

Población: se seleccionaron 50 pacientes de ambos sexos, entre 20 y 75 años de edad.

Criterios de inclusión: pacientes con diagnóstico de diabetes mellitus tipo 2.14 Los pacientes fueron diagnosticados por profesionales del Servicio de Endocrinología, Diabetes y Nutrición del Hospital J.R. Vidal de la ciudad de Corrientes, Argentina.

Criterios de exclusión: pacientes embarazadas, pacientes desdentados totales, pacientes que hayan recibido terapia antibiótica o terapia periodontal.

Examen clínico: se realizó el examen odontológico y odontograma para evaluar la presencia de periodontitis. Para clasificar la periodontitis se utilizaron los criterios de Papapanou y colaboradores28 grado I: pérdida de inserción clínica 1 a 2 mm, pérdida del tercio coronal < 15%, sin pérdida de piezas dentarias; grado II: pérdida de inserción clínica 3 a 4 mm, pérdida del tercio coronal entre 15 y 33%, sin pérdida de piezas dentarias; grado III: pérdida de inserción ≥ 5 mm, pérdida coronal hasta la mitad del tercio y de raíz y más allá, piezas dentarias perdidas ≤ 4; grado IV: pérdida de inserción > 5 mm, pérdida coronal hasta la mitad del tercio y de raíz y más allá, piezas dentarias perdidas ≥ cinco.

Se evaluó la presencia de biopelícula dental, para obtener el índice de O'Leary y evaluar las prácticas de higiene.

Toma de muestra de fluido gingival: la inspección clínica odontológica y la prueba de sondaje fue realizada por un solo operador. En cada paciente se seleccionaron dos sitios de muestreo, los que marcaron mayor profundidad de sondaje, uno en la arcada superior y otro en la arcada inferior. La zona se aisló con algodón, se removió la biopelícula supragingival con torunda de algodón estéril. Se introdujeron puntas de papel absorbente en el surco gingival del sitio elegido durante 60 segundos, se colocaron en tubos Eppendorf y se transportaron bajo refrigeración, almacenándose a -20 oC hasta su procesamiento. La detección de P. gingivalis se realizó por PCR de punto final. Se utilizaron los cebadores descriptos en el protocolo de PCR de acuerdo con Quintero y colaboradores.29 cuya banda se visualiza a 197 pares de bases (pb).

Dosaje hemoglobina glicosilada (HbA1c): para evaluar el grado de compensación metabólica de los pacientes se utilizó sangre entera más EDTA. Las muestras se tomaron por punción venosa, y se midieron los valores de hemoglobina glicosilada (HbA1c) por el método de inhibición inmunoturbidimétrica (Wiener Lab, Argentina).

Análisis estadístico: en el análisis estadístico se empleó la prueba de independencia mediante el estadístico χ2 con 5% de significancia a fin de comprobar si existe relación entre las frecuencias con que se presentan los valores de las variables cualitativas. El análisis estadístico fue realizado mediante el Software InfoStat 2019 (Di Rienzo).



RESULTADOS

La muestra estuvo constituida por un total de 50 pacientes de ambos géneros con diagnóstico confirmado de diabetes mellitus tipo 2. Las edades de los pacientes estudiados oscilaron entre 24 y 66 años, con un promedio de 52.12 años y una desviación estándar de 8.95 años. La frecuencia relativa de la distribución de los pacientes por sexo fue de 54% para el sexo femenino y de 47% para el sexo masculino. La distribución de los indicadores periodontales según el sexo se detalla en la Tabla 1. En el análisis de la distribución de los grados de periodontitis en función del control metabólico de la glucemia no se encontró significancia estadística Tabla 2.

De acuerdo a la metodología utilizada para la detección de P. gingivalis en muestras de fluido gingival se obtuvo una prevalencia de 30%. En la Tabla 3 se describe la distribución de P. gingivalis de acuerdo al control metabólico de glucosa. No se hallaron diferencias estadísticamente significativas entre la presencia de P. gingivalis y el control metabólico de la glucemia. La presencia de P. gingivalis en función de los grados de periodontitis no mostró diferencias estadísticamente significativas (Tabla 4).

En el análisis entre la distribución de P. gingivalis en relación a la presencia o ausencia de periodontitis no se encontraron diferencias estadísticamente significativas (p = 0.7091).



DISCUSIóN

Los efectos perjudiciales de la periodontitis en la DM se explican posiblemente por el aumento de los niveles de mediadores proinflamatorios sistémicos, y la presencia de P. gingivalis podría exacerbar el estado de resistencia a la insulina. El promedio de edad de los individuos estudiados (52.12 años) coincide con Rojo Bottello y colaboradores,30 quienes mencionan que la mayor frecuencia de periodontitis se encuentra en el rango de edad de 30-90 años; estos investigadores hallaron un mayor porcentaje de periodontitis en el género femenino. Por nuestra parte, encontramos mayor prevalencia en el sexo masculino. En cuanto al género Sandín y colegas señalan que la diabetes afecta de diferente manera a hombres y mujeres. Asimismo, Rohlfs y colaboradores31 alegan que la salud entre hombres y mujeres es dispar porque existen diferentes factores biológicos que influyen en la salud y en los riesgos de padecer la enfermedad, y se deben tener en cuenta factores sociobiológicos, como los roles ocupacionales y familiares, que condicionan la vulnerabilidad de uno y otro sexo al desarrollo de enfermedades. Sandín y su equipo32 proponen que factores de riesgo de obesidad y sedentarismo, así como la clase social baja, predisponen al género femenino a sufrir de diabetes y señala que la enfermedad es diagnosticada de forma tardía en las mujeres. En cambio, en este estudio no se hallaron diferencias estadísticamente significativas en las frecuencias de diabetes mellitus por género. La coexistencia de la periodontitis y la diabetes mellitus ha sido ampliamente estudiada y la relación entre estas dos condiciones se evidencia en periodos de descontrol metabólico en los que la inflamación periodontal se agrava produciendo una profundización de las bolsas. Agarwal y colaboradores33 manifiestan que la diabetes no sólo predispone al individuo a la enfermedad bucal, sino que la periodontitis una vez establecida exacerba la diabetes y empeora el control de la glucemia, factor clave en la modulación de la periodontitis y la respuesta reparativa del tejido. Cordovez Ceron y colegas34 en una muestra de 47 pacientes diabéticos observaron una prevalencia de periodontitis de 100%, con una mayor frecuencia de periodontitis moderada 46.8%. En este estudio se halló que sólo 44% de los pacientes presentaron algún grado de periodontitis con un predominio de la forma moderada coincidiendo con dicho autor. Los pacientes con diabetes tienen un alto riesgo de desarrollar periodontitis,35,36 y aquellos con HbA1c elevada tienen una prevalencia significativamente mayor; por su parte los procesos infecciosos influyen de manera negativa en el control glucémico.37,38 Sin embargo, en este trabajo no encontramos diferencias estadísticamente significativas en la distribución de los valores de HbA1c y el grado de periodontitis.

Choi y colaboradores39 y Makiura y colegas40 reportaron que la presencia y la persistencia de P. gingivalis en pacientes con periodontitis y diabetes mellitus afectaban el control metabólico mientras que la eliminación de este microorganismo mejoraba significativamente el control glucémico. Ramos y su equipo41 en un estudio realizado en una muestra de 20 pacientes diabéticos con cuadros de periodontitis, siendo la mayoría de periodontitis leve (85%), periodontitis moderada (15%) y periodontitis severa (5%) y con un control glicémico entre bueno y regular, observaron mayor presencia de P. gingivalis en pacientes con periodontitis moderada a severa, que tuvieron un control glicémico regular. En este trabajo hallamos pacientes sin periodontitis, grado I, grado II y grado III y predominó una HbA1c ≥ 7% sin hallar diferencias estadísticamente significativas entre la frecuencia de detección de P. gingivalis y el grado de compensación metabólica de la glucemia. Los resultados obtenidos en esta investigación de naturaleza descriptiva se acotan a una muestra pequeña de pacientes diabéticos. Por lo tanto, consideramos pertinente continuar trabajando en esta línea y realizar nuevas investigaciones en el ámbito de la relación diabetes-periodontitis y prevalencia de P. gingivalis con un tamaño de muestra mayor, lo que nos permitirá establecer comparaciones y obtener más conclusiones sobre el estado periodontal, presencia de P. gingivalis y control metabólico de los pacientes que padecen diabetes tipo 2.



CONCLUSIóN

Dentro de las limitaciones del presente estudio podemos concluir que la prevalencia de P. gingivalis no tiene una influencia significativa la diabetes tipo 2, así como la relación entre el control metabólico de la glucosa y la presencia de enfermedad periodontal se comportan de manera independiente.



AGRADECIMIENTOS

Al Servicio de Endocrinología, Diabetes y Nutrición del Hospital José Ramón Vidal de la ciudad de Corrientes, Argentina y a la "Secretaría General de Ciencia y Técnica Universidad Nacional del Nordeste".


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AFILIACIONES

1 Bioquímica. Magíster en Investigación en Ciencias de la Salud. Profesora adjunta Cátedra de Microbiología e Inmunología. Facultad de Odontología. Universidad Nacional del Nordeste. Corrientes-Argentina.

2 Odontóloga. Tesista de Postgrado. Biotecnología Microbiana para la Innovación Alimentaria (BiMIA), Instituto de Modelado e Innovación Tecnológica (IMIT), Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET). Facultad de Odontología. Universidad Nacional del Nordeste. Corrientes, Argentina.

3 Doctora en Odontología. Biotecnología Microbiana para la Innovación Alimentaria (BiMIA), Instituto de Modelado e Innovación Tecnológica (IMIT), Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET). Profesora Titular Cátedra de Microbiología e Inmunología. Facultad de Odontología. Universidad Nacional del Nordeste. Corrientes, Argentina.



Conflicto de intereses: No existen conflicto de intereses.

Aspectos éticos: Aprobación de ética: El protocolo de este estudio fue aprobado por el Comité de Bioética de la Facultad de Odontología de la Universidad Nacional del Nordeste de acuerdo a los principios de la Declaración de Helsinki. Cada participante fue informado sobre su participación en el proyecto y firmó el consentimiento informado aprobado por el Comité de Bioética de la Facultad de Odontología de la Universidad Nacional del Nordeste. Resolución: 245/16 C.D.

Financiamiento: Financiamiento de la \"Secretaría General de Ciencia y Técnica Universidad Nacional del Nordeste\".



CORRESPONDENCIA

María Rosenda Britos. E-mail: mariarosendab@gmail.com




Recibido: 24 de noviembre de 2021. Aceptado: 21 de febrero de 2022.

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